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Die Crew des Raumschiffs [[USS Reliant|USS ''Reliant'']] unterliegt einem Irrtum. Auf der Suche nach einem Himmelskörper, der den Anforderungen des Terraforming-Projekts "Genesis" genügt, halten sie den Planeten Ceti Alpha V für seinen zerstörten Nachbarn Ceti Alpha VI. Zwei Crewmitgleider, darunter [[Commander]] [[Pavel Chekov]], beamen auf die lebensunfreundliche Oberfläche und begegnen dort dem gentechnisch optimierten und hochintelligenten Khan Noonien Singh, einem alten Widersacher von James T. Kirk. Obwohl sich die Lebensbedingungen auf dem Planeten in den letzten Jahren drastisch verschlechterten, hat sich Kirk seit der ersten Begegnung nie wieder um dessen Schicksal gekümmert, was Khan sehr persönlich nimmt. Er möchte sich rächen und Kapert kapert zu diesem Zweck das Raumschiff Reliant.

James T. Kirk feiert inzwischen einen frustreichen Geburtstag. Als Admiral erlebt er keine Abenteuer mehr und leidet zunehmends unter einer altersbedingten Depression. Als Gast auf einem Trainingsflug der [[USS Enterprise (NCC-1701)|USS ''Enterprise'']] erhält er eine Nachricht von der Raumstation Regula 1. Seine verflossene Liebe [[Doktor]] [[Carol Marcus]] ist dort mit dem der Umsetzung des Genesis-Projekts beschäftigt - einer Terraforming-Methode, die tote Masse in einen bewohnbaren Planeten umwandelt. Dr. Carol Marcus fragt Kirk panisch, warum die Förderation das Projekt vorzeitig unter Beschlag nehmen wolle. Beide wissen nicht, dass Carol Marcus einer Fehlinformation unterliegt - einer Finte, die Khan auslegt, um seinen alten Widersacher zu ihm zu locken. Kirk übernimmt das Kommando der Enterprise und eilt zur Raumstation, obwohl die Besatzung des alten Schiffs hauptsächlich aus unerfahrenen Kadetten besteht.

Während Captain Spock und Ingeneur Scottie Scotty notdürftige Reparaturen an der USS Enterprise veranlassen, beamen Kirk und McCoy mit einem Außenteam auf die Raumstation Regula 1, die um einen toten Mond kreist, aber verlassen ist - abgesehen von den letzten anwesenden Vertretern der Reliant-Crew, unter Anderem anderem Pavel Chekov. Die letzten Transporter-Daten der Station weisen darauf hin, dass sich einige Forscher in das Innere des naheliegenden Mondes retten konnten, bevor Khan die Station auf der Suche nach dem Genesis-Projektil auseinandernahm. Sie beamen ebenfalls hinunter und finden dort Dr. Marcus samt Sohn - der Sohn von Admiral Kirk, der ebenfalls am Genesis-Projekt beteiligt ist.

Da Khan die letzten Mannschaftmitglieder Mannschaftsmitglieder der Reliant durch verabreichte Hirnparasiten kontrolliert, erfährt er, wo sich das Genesis -Projektil befindet und beamt es zu sich auf die Reliant. Kirk und Mannschaft kehren daraufhin zur Enterprise zurück, die noch immer unter schweren Schäden leidet und nur bedingt Einsatzfähig einsatzfähig ist. Dennoch ist die Konfrontation mit Khan unausweichlich. Um die Chancen anzugleichen, fliegt die Enterprise in den nahegelegenen Mutara-Nebel, in dem Schutzschilde und Sensoren faktisch nutzlos sind. Dort kommt es nach einigen taktischen Manövern zum letzten Feuergefecht zwischen Relant Reliant und Enterprise. Beide tragen erhebliche Verlusste und starke Schäden davon. Scottie Scotty muss sogar den Warp-Antrieb der Enterprise deaktivieren.

Schwer angeschlagen aber rachedurstig zückt Khan seinen letzten Trumpf. Er zündet das Genesis-Projektil, dessen Countdown vier Minuten vorgibt. Um die Crew der Enterprise zu retten, begiebt begibt sich Spock in den stark verstrahlten Maschinenraum, vermittelt Dr. McCoy unangekündigt seinen Geist ("die Katra") und repariert den Warpantrieb manuell, sodass die Enterprise der Genesis-Detonation in letzter Sekunde entkommt. Doch während der leblose Nebel in einen blühenden Planeten verwandelt wird, erliegt Spock der Strahlung und stirbt. Spocks toter Körper wird zur letzten Ruhe auf den wundersamen Genesis-Planeten geschossen.