Kirk kehrte im Jahr [[2284]] zur Sternenflotte zurück (''"[[Star Trek: Treffen der Generationen]]"'') und wurde Lehrer an der [[Sternenflotten-Akademie]] im Rang eines [[Admiral]]s . Kirk war unzufrieden mit seiner Bodenpersonal-Rolle und nahm den aktiven Dienst [[2285]] wieder auf als [[Khan Noonien Singh]] die [[USS Reliant]] entführte und die [[Genesis Sonde]] stahl. Dabei starb Kirks enger Freund [[Spock]], als er in einem strahlenverseuchten Raum Reparaturen ausführte, ohne die das Schiff zerstört worden wäre (''"[[Star Trek II: Der Zorn des Khan]]"''). Nachdem er erfahren hat, daß Spock's ''katra'' überlebt hat, stahlen Kirk und seine früheren Offiziere von der USS Enterprise das Schiff aus dem [[San Francisco Flottenwerft|Erde Raumdock]] um den wiederbelebten Körper von Spock vom [[Genesis PlanetenPlanet]] en nach [[Vulkan]] zu bringen, wo Spocks Körper und Geist wiedervereinigt wurden. Kirk befahl die Zerstörung der Enterprise, um ihre Übernahme durch [[Klingone]]n zu verhindern. (''"[[Star Trek III: Auf der Suche nach Mr. Spock]]"'') Kirk und seine Offiziere wurden wegen neun Vergehen gegen [[Sternenflotten-Bestimmungen]] angeklagt und vor ein Kriegsgericht gestellt. Angesichts der tatsächlichen Vorkommnisse wurden allerdings alle Anklagen niedergeschlagen mit Ausnahme der der Befehlsverweigerung gegenüber einem höherrangigen Offizier von Admiral Kirk, der schuldig gesprochen wurde. Der [[Föderationrat]] verfügte aufgrund seiner Verdienste um die Rettung der Erde (Eine fremde Sonde verursachte verheerende Umweltschäden bei dem Versuch mit den inzwischen ausgerotteten Buckelwalen Kontakt aufzunehmen), daß Kirk lediglich zum Captain degradiert wird und das Kommando über das zweite Raumschiff [[USS Enterprise (NCC-1701-A)]] erhält. (''"[[Star Trek IV: Zurück in die Gegenwart]]"'') Kirk kommandierte dieses Schiff für weitere sieben Jahre.

Der Höhepunkt seiner Karriere war die Eskorte des [[Klingonischer Kanzler|klingonischen Kanzlers]] [[Gorkon]] zur Erde zu einer Friedenskonferenz [[2293]]. Kirk war seit Jahren über den Tod seines [[David Marcus|Sohnes]] verbittert und opponierte gegen Gorkons Friedensinitiative. Insbesondere, daß ausgerechnet er der Überbringer des Olivenzweigs der Föderation sein soll. Während dieser Mission töteten Attentäter aus den Reihen seiner Mannschaft den Kanzler. Kirk wurde daraufhin zusammen mit McCoy verhaftet und fälschlicherweise des Mordes an Gorkon angeklagt. In Wirklichkeit hatten sich Kräfte aus den Reihen der Föderation wie auch der Klingonen verschworen, um in einer Art haßerfüllter Zusammenarbeit Gorkons Initiative zu stoppen. Sie wurden auf den berüchtigten Strafasteroiden [[Rura Penthe]], auch bekannt als der ''"Fremdenfriedhof"'' eingeliefert, aber Kirk und McCoy entkamen rasch. Er flog mit der Enterprise nach [[Khitomer]] um ein weiteres Attentat, diesmal auf den [[Föderationspräsident]]en, zu verhindern und rettete die historische [[Konferenz von Khitomer]] vor weiteren Angriffen. Drei Monate nachdem die [[Verträge von Khitomer]] unterzeichnet waren zog sich Kirk zum zweiten Mal aus der Sternenflotte zurück. (''"[[Star Trek VI: Das Unentdeckte unentdeckte Land]]"'')