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Kirk kehrte im Jahr [[2284]] zur Sternenflotte zurück (''"[[Star Trek: Treffen der Generationen]]"'') und wurde Lehrer an der [[Sternenflotten-Akademie]] im Rang eines Admirals. Kirk war unzufrieden mit seiner Bodenpersonal-Rolle und nahm den aktiven Dienst [[2285]] wieder auf als [[Khan Noonien Singh]] die [[USS Reliant|USS ''Reliant'']] entführte und das [[Genesis-Projektil]] stahl. Dabei starb Kirks enger Freund [[Spock]], als er in einem strahlenverseuchten Raum Reparaturen ausführte, ohne die das Schiff zerstört worden wäre (''"[[Star Trek II: Der Zorn des Khan]]"''). Nachdem er erfahren hat, dass Spocks ''[[katra]]'' überlebt hat, stahlen Kirk und seine früheren Offiziere von der USS ''Enterprise'' das Schiff aus dem [[Raumdock]] um den wiederbelebten Körper von Spock vom [[Genesis-Planet]]en nach [[Vulkan]] zu bringen, wo Spocks Körper und Geist wiedervereinigt wurden. Kirk befahl die Zerstörung der ''Enterprise'', um ihre Übernahme durch [[Klingone]]n zu verhindern. (''"[[Star Trek III: Auf der Suche nach Mr. Spock]]"'')
Kirk und seine Offiziere wurden wegen neun Vergehen gegen Sternenflotten-Bestimmungen angeklagt und vor ein Kriegsgericht gestellt. Angesichts der tatsächlichen Vorkommnisse wurden allerdings alle Anklagen niedergelegt mit Ausnahme der [[Befehlsverweigerung ]] gegenüber einem höherrangigen Offizier von Admiral Kirk, der er schuldig gesprochen wurde. Der [[Föderationsrat]] verfügte aufgrund seiner Verdienste um die Rettung der Erde (eine fremde Sonde verursachte verheerende Umweltschäden bei dem Versuch mit den inzwischen ausgerotteten Buckelwalen Kontakt aufzunehmen), dass Kirk lediglich zum Captain degradiert wird und das Kommando über das zweite Raumschiff [[USS Enterprise (NCC-1701-A)|USS ''Enterprise'' (NCC-1701-A)]] erhält. (''"[[Star Trek IV: Zurück in die Gegenwart]]"'') Kirk kommandierte dieses Schiff für weitere sieben Jahre.
[[Bild:ChangKirk.jpg|thumb|left|Kirk und sein Erzfeind [[General]] [[Chang (General)|Chang]].]]